Las micotoxinas en alimentos y piensos

¿Cuáles son las implicaciones para la productividad animal, la seguridad de los piensos y la salud humana? 

¿Cómo puede utilizarse la nanotecnología para prevenir y eliminar la contaminación por micotoxinas en la cadena de suministro de alimentos y piensos? 

Debido a sus efectos perjudiciales, las micotoxinas son un gran problema mundial y un reto importante para la seguridad alimentaria. Se ha sugerido que su prevalencia en los cultivos alimentarios oscila entre el 60% y el 80%, y que las pérdidas económicas anuales en productos agrícolas contaminados con micotoxinas superan los 932 millones de dólares (1),(2). Estos metabolitos tóxicos de bajo peso molecular proceden de hongos micotoxigénicos como Aspergillus, Alternaria, Fusarium y Penicillium spp.; y contaminan diversas categorías de alimentos y piensos (3),(4). Se han clasificado como tóxicas más de 400 micotoxinas y se han documentado los efectos nocivos de la micotoxicosis provocada por la contaminación por micotoxinas en humanos, incluyendo necrosis, hepatitis, hemorragia, ginecomastia con atrofia testicular, trastornos neurológicos, cáncer y, en casos extremos, la muerte (1),(5),(6). Asimismo, los piensos para animales contaminados con micotoxinas pueden provocar una reducción de los nutrientes de los piensos, provocar enfermedades crónicas, daños en la salud de los animales, muerte eventual y reducción de la producción (7). Los tipos más tóxicos de micotoxinas son las aflatoxinas (AF) y las ocratoxinas (OT) (8). La aflatoxina B1 (AFB1) es una potente micotoxina hepato carcinógena que se detecta principalmente en cereales, frutos secos, granos y piensos. La AFB1 y la AFB2 pueden convertirse en AFM1 y AFM2 hidroxiladas en el ganado lactante después de su ingestión en piensos contaminados. La Ocratoxina (OTA) se detecta sobre todo en cereales, café, vino, zumo de uva y frutos secos y cuenta con efectos hepatotóxicos y nefrotóxicos (9),(10). Por lo tanto, existe una necesidad imperiosa de encontrar enfoques y técnicas adecuados para reducir y/o eliminar la presencia de micotoxinas en los alimentos. Puede observar las estructuras químicas de las principales micotoxinas presentes en los alimentos en la imagen 1 y las clases de micotoxinas basadas en los síntomas y enfermedades que provocan en animales y humanos en la tabla 1.

Imagen 1. Estructuras de las principales micotoxinas presentes en los alimentos (11).

Cuadro 1. Tipos de micotoxinas según los síntomas y enfermedades que provocan en animales y humanos (11).

El riesgo de contaminación de los alimentos por micotoxinas puede aumentar desde los puntos de vista medioambiental, agronómico y socioeconómico y encontrarse en todos los eslabones de la cadena de suministro de piensos (imagen 2). 

Imagen 2. Factores que afectan a las micotoxinas. Factores que afectan a la presencia de micotoxinas en las cadenas de alimentación humana y animal (adaptado de Pestka y Casale, 1990) (12).

Factores que influyen en la producción y contaminación de alimentos por micotoxinas

Las micotoxinas pueden crecer en una gama de productos agrícolas y alimentarios diversa. Las fuentes más frecuentes por las que los seres humanos se ven expuestos a ellas son los cereales contaminados, los productos a base de cereales y los alimentos producidos por animales expuestos a micotoxinas. La contaminación puede producirse desde antes hasta después de la cosecha a lo largo de la cadena de gestión de los alimentos y la presencia de hongos no se traduce necesariamente en contaminación por micotoxinas, ya que las condiciones de producción de micotoxinas son específicas e independientes de las condiciones de crecimiento de los hongos. El sistema de gestión de la seguridad alimentaria (SGSA) es un sistema de preparación, seguimiento y prevención para gestionar la higiene y la seguridad alimentaria en las empresas relacionadas con los alimentos. Se ha sugerido como un posible enfoque para influir o prevenir la producción de micotoxinas en productos agrícolas y alimentos. El SGSA está considerado como una herramienta práctica para controlar el proceso de producción de alimentos y el medio ambiente con el fin de garantizar la seguridad de los productos finales para el consumo, y suele incluir procedimientos y políticas de gestión basadas en las buenas prácticas de higiene (BPH), las buenas prácticas agrícolas (BPA), las buenas prácticas de almacenamiento (BPA), las buenas prácticas de fabricación (BPF) y los análisis de peligros y puntos de control crítico (APPCC).

Podemos alcanzar la seguridad alimentaria supervisando todas las etapas de la cadena e implementando todas las acciones necesarias durante la transformación para reducir los hongos micotoxigénicos y, por extensión, controlar la presencia de micotoxinas en los productos alimentarios. Aplicar los programas prerrequisitos como los del sistema APPCC, puede reducir la contaminación por micotoxinas, mientras que para la desintoxicación una vez se ha producido la contaminación, pueden emplearse métodos químicos, biológicos y físicos convencionales. Un manual completo sobre cómo aplicar el sistema APPCC para controlar y prevenir la producción de micotoxinas, identifica las etapas de los sistemas de vigilancia y los pasos del proceso de transformación en los que se pueden prevenir o erradicar las micotoxinas (13),(14). Debido a la creciente resistencia a los métodos convencionales y a sus dificultades, es necesario desarrollar estrategias nuevas e innovadoras que puedan eliminar rápidamente las micotoxinas con un impacto mínimo en la calidad y en un breve plazo de tiempo.  (11). En la imagen 3 se pueden observar los métodos convencionales, es decir, físicos, químicos y biológicos para eliminar las micotoxinas de los alimentos. 

Imagen 3. Métodos tradicionales: (A) físico, (B) químico y (C) biológico para eliminar las micotoxinas en los alimentos (11).

La aparición y contaminación por micotoxinas a lo largo de la cadena de gestión de productos agrícolas, alimentos y piensos es un motivo de inquietud en todo el mundo debido a su toxicidad, el peligro que suponen para la salud humana y animal y las pérdidas económicas que conllevan. La contaminación por micotoxinas es inevitable, incluso implementando los programas de prerrequisitos en los sistemas de gestión de alimentos como las BPA, las BPF, las SPG, las BPH y los procedimientos basados en el APPCC tanto en las etapas de antes de la cosecha, como durante la poscosecha y la transformación (14). Detectarlas a tiempo es vital no sólo para eliminarlas, sino para garantizar la seguridad de todos los alimentos y prevenir los problemas de salud relacionados con ellas. La concienciación cada vez mayor de los consumidores por la seguridad alimentaria, problemas con las normativas, la posible formación de subproductos cancerígenos, la eficacia reducida y las posibles alteraciones en la calidad de los productos, han restringido las aplicaciones de los métodos convencionales de desintoxicación química, biológica y física. Además, el aumento de la resistencia a los métodos convencionales, especialmente de las nuevas cepas, ha orientado la investigación hacia estrategias innovadoras para el control rápido, la reducción y la eliminación de micotoxinas en los alimentos con un tiempo de procesamiento corto y un impacto insignificante en las propiedades morfológicas, fisicoquímicas, texturales y estructurales de los alimentos, así como en el medioambiente.

Los materiales magnéticos y las nanopartículas ofrecen grandes posibilidades en diversos aspectos de la industria alimentaria, agrícola y ganadera. Su capacidad de adsorción de micotoxinas es un gran avance. Sin embargo, tal y como sucede con los inhibidores fitoquímicos, sus aplicaciones están aún muy verdes. En los últimos tiempos han surgido estudios que respaldan los medios ecológicos, de bajo coste y eficaces para controlar las micotoxinas mediante el uso de materiales magnéticos y nanopartículas. Por ejemplo, las partículas magnéticas ( Fe₃O₄) recubiertas de quitosano resultaron eficaces para adsorber la patulina del zumo de frutas. La conjugación de nanocelulosa con ácido retinoico pudo adsorber las AF B1 de una variedad de alimentos sin ningún rastro de toxicidad, dependiendo de la concentración y el pH (15), (16). Las nanopartículas magnéticas como la nanoarcilla, el nanogel, la maghemita tensioactiva, los nanomateriales como las nanopartículas de óxido de zinc (ZON), las nanopartículas de plata (SLN), las nanopartículas de cobre y las nanopartículas de selenio (SEN) resultaron eficaces para eliminar y fijar las micotoxinas en piensos agrícolas y alimentos (17), (18). Los científicos (19) revisaron las propiedades clave de las nanopartículas de carbono, como los fullerenos, los nanotubos de carbono y el grafeno (grafeno nativo (G), el óxido de grafeno (GO) y el grafeno reducido (rGO) y la posible interacción de unión con las micotoxinas (imagen 4). Las micotoxinas pueden unirse a la superficie, los haces, las ranuras o los canales entre estas nanopartículas a través de diferentes interacciones de unión, pero hasta el momento, la interacción de las NPs con los componentes individuales de las células de los hongos es aún escasa y está por investigar.

Imagen 4. Interacciones de adsorción de nanopartículas de carbono con micotoxinas, es decir, (A) fullerenos, (B) nanotubos de carbono y (C) grafeno.

Las micotoxinas suponen un gran riesgo para la salud y el bienestar de los seres humanos y los animales y constituyen un problema de seguridad alimentaria importante. A pesar del esfuerzo de los investigadores, que han intentado delimitar los múltiples aspectos de la contaminación por micotoxinas de las cadenas de suministro de alimentos humanos y piensos, aún quedan muchas preguntas por responder. Aunque las micotoxicosis se conocen desde hace siglos, sólo en los últimos 50 años hemos logrado comprender la producción, la química y los efectos biológicos de estos contaminantes naturales de los piensos (20). Para reducir la contaminación y la exposición a las micotoxinas se han desarrollado en este periodo de tiempo, estrategias que incluyen prácticas agronómicas, fitomejoramiento y transgénicos, biotecnología, aditivos para piensos, fijadores y desactivadores de toxinas, así como la formación de los proveedores de piensos y los productores de animales (21). Sin embargo, controlar la exposición del hombre y los animales a estos compuestos ambientales naturales ha resultado difícil. Las micotoxinas son un problema mundial importante para la seguridad alimentaria y de los piensos y tendremos que vivir con cierto grado de riesgo. La situación se complica aún más si tenemos en cuenta que existen muchos miles de metabolitos fúngicos secundarios (22), la inmensa mayoría de los cuales no han sido sometidos a pruebas de toxicidad ni se han asociado a brotes de enfermedades o a una reducción de la productividad animal. No obstante, si existe una mayor concienciación y una vigilancia continua de las micotoxinas, la industria de los piensos y los productores de animales fabricarán mejores productos y más seguros.

Referencias:

1. Adebo, O. A., Molelekoa, T., Makhuvele, R., Adebiyi, J. A., Oyedeji, A. B., Gbashi, S., et al. (2021). A review on novel non-thermal food processing techniques formycotoxin reduction. International Journal of Food Science and Technology, 56 (1), 13–27. https://doi.org/10.1111/ijfs.147344
2. Moretti, A., Pascale, M., & Logrieco, A. F. (2019). Mycotoxin risks under a climate change scenario in Europe. Trends in Food Science & Technology, 84, 38–40. https://doi.org/10.1016/j.tifs.2018.03.008
3. Emmanuel, K. T., Els, V. P., Bart, H., Evelyne, D., Els, V. H., & Els, D. (2020). Carry-over of some Fusarium mycotoxins in tissues and eggs of chickens fed experimentally mycotoxin-contaminated diets. Food and Chemical Toxicology, 145, Article 111715. https://doi.org/10.1016/j.fct.2020.111715
4. Gavahian, M., Sheu, S. C., Magnani, M., & Mousavi Khaneghah, A. (2021). Emerging technologies for mycotoxins removal from foods: Recent advances, roles in sustainable food consumption, and strategies for industrial applications. Journal of Food Processing and Preservation. , Article e15922. https://doi.org/10.1111/jfpp.15922
5. Atanda, S. A. (2011). Fungi and mycotoxins in stored foods. African Journal of Microbiology Research, 5(25), 4373–4382. https://doi.org/10.5897/ajmr11.487
6. Milicevic, D., Nesic, K., & Jaksic, S. (2015). Mycotoxin contamination of the food supply chain - implications for one health programme. Procedia Food Science, 5, 187–190. https://doi.org/10.1016/j.profoo.2015.09.053
7. Luo, Y., Liu, X., & Li, J. (2018). Updating techniques on controlling mycotoxins – a review. Food Control, 89, 123–132. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2018.01.016
8. Hamad, G. M., El-Makarem, H. A., Elaziz, A. A., Amer, A. A., El-Nogoumy, B. A., & Abou-Alella, S. A. (2022). Adsorption efficiency of sodium & calcium bentonite for ochratoxin A in some Egyptian cheeses: An innovative fortification model, in vitro and in vivo experiments. World Mycotoxin Journal, 15(3), 285–300. https://doi.org/10.3920/WMJ2021.2682
9. Bangar, S. P., Sharma, N., Kumar, M., Ozogul, F., Purewal, S. S., & Trif, M. (2021). Recent developments in applications of lactic acid bacteria against mycotoxin production and fungal contamination. Food Bioscience, 44, Article 101444. https://doi.org/10.1016/j.fbio.2021.101444
10. Smith, M. C., Madec, S., Coton, E., & Hymery, N. (2016). Natural Co-occurrence of mycotoxins in foods and feeds and their in vitro combined toxicological effects. Toxins, 8(4), 94. https://doi.org/10.3390/toxins8040094
11. Hamad G. M., A., Mehany T., Gandara, J.-S., Abou-Alella S., Esua, O. J., Abdel-Wahhab M.A., Hafez E.E. (2023) A review of recent innovative strategies for controlling mycotoxins in foods. Food Control  144, Article 109350.
12. Pestka, J.J., Casale, W.L., 1990. Naturally occurring fungal toxins. Adv Environ. Sci. Technol. 23, 613–638.
13. FAO. (2001). Manual on the application of the HACCP system in mycotoxin prevention and control. FAO Food and Nutrition Paper 73. Joint FAO/WHO Food Standards Programme FAO http://books.google.com/books?hl=en&lr=&id=kUjDSC5NVkUC&oi=fnd&pg=PR3&dq=Manual+on+the+application+of+the+HACCP+ystem+in+Mycotoxin+prevention+and+control&ots=wmRA7j479c&sig=COKalIkuJ5JCSBQTe-aXXQNfTFk
14. Nada, S., Nikola, T., Bozidar, U., Ilija, D., & Andreja, R. (2022). Prevention and practical strategies to control mycotoxins in the wheat and maize chain. Food Control, 136, Article 108855. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2022.108855
15. Jebali, A., Yasini Ardakani, S. A., Sedighi, N., & Hekmatimoghaddam, S. (2015). Nanocellulose conjugated with retinoic acid: Its capability to adsorb aflatoxin B1. Cellulose, 22(1), 363–372. https://doi.org/10.1007/s10570-014-0475-0
16. Luo, Y., Zhou, Z., & Yue, T. (2017). Synthesis and characterization of nontoxic chitosancoated Fe3O4 particles for patulin adsorption in a juice-pH simulation aqueous. Food Chemistry, 221, 317–323. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2016.09.008
17. Abd-Elsalam, K. A., Hashim, A. F., Alghuthaymi, M. A., & Said-Galiev, E. (2017). Nanobiotechnological strategies for toxigenic fungi and mycotoxin control. In A. M. Grumezescu (Ed.), Food preservation (pp. 337–364). Elsevier Academic Press. https://doi.org/10.1016/b978-0-12-804303-5.00010-9
18. Magro, M., Moritz, D. E., Bonaiuto, E., Baratella, D., Terzo, M., Jakubec, P., et al. (2016). Citrinin mycotoxin recognition and removal by naked magnetic nanoparticles. Food Chemistry, 203, 505–512. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2016.01.147
19. Horky, P., Skalickova, S., Baholet, D., & Skladanka, J. (2018). Nanoparticles as a solution for eliminating the risk of mycotoxins. Nanomaterials, 8(9), 727. https://doi.org/10.3390/nano8090727
20. Richard, J.L., 2007. Some major mycotoxins and their mycotoxicoses; An overview. Int. J. Food Microbiol. 119, 3–10.
21. Bryden, W.L., 2009. Mycotoxins and mycotoxicoses: significance, occurrence and mitigation in the food chain. In: Ballantyne, B., Marrs, T., Syversen, T. (Eds.), General and Applied Toxicology. , third ed. John Wiley & Sons Ltd, Chichester, UK, pp. 3529–3553.
22. Cole, R.J., Scheweikert, M.A., Jarvis, B.B., 2003. Handbook of Secondary Fungal Metabolites, Vols. I–III. Academic Press, CA, USA.