Que sont les mycotoxines dans les denrées alimentaires et les aliments pour animaux ?

Que sont les mycotoxines dans les denrées alimentaires et les aliments pour animaux ?
Science des aliments

Christina Marantelou

Agronome - Scientifique de l'alimentation, M.Sc. Nanobiotechnologie

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Quelles sont les implications pour la productivité animale, la sécurité alimentaire et la santé humaine ? 

Comment les nanotechnologies peuvent-elles être utilisées pour prévenir et éliminer la contamination par les mycotoxines dans la chaîne d’approvisionnement des denrées alimentaires et des aliments pour animaux ? 

Les mycotoxines constituent une préoccupation mondiale majeure et un défi important pour la sécurité alimentaire en raison de leurs effets nocifs. Leur prévalence dans les cultures vivrières serait de l’ordre de 60 à 80 % et les pertes financières annuelles liées aux produits agricoles contaminés par les mycotoxines s’élèveraient à plus de 932 millions d’USD dans le monde (1),(2). Ces métabolites toxiques de faible poids moléculaire proviennent de champignons mycotoxigènes tels que Aspergillus, Alternaria, Fusarium et Penicillium spp. et contaminent diverses catégories de denrées alimentaires et d’aliments pour animaux (3),(4). Plus de 400 mycotoxines ont été classées comme toxiques et les effets nocifs de la mycotoxicose causée par la contamination par les mycotoxines chez l’homme ont été documentés, notamment la nécrose, l’hépatite, l’hémorragie, la gynécomastie avec atrophie testiculaire, les troubles neurologiques, le cancer et la mort dans les cas extrêmes (1),(5),(6). De même, les aliments pour animaux contaminés par des mycotoxines peuvent entraîner une réduction des nutriments disponibles dans les aliments, des maladies chroniques, des dommages à la santé des animaux, la mort éventuelle et une réduction de la production (7). Les types de mycotoxines les plus toxiques sont les aflatoxines (AF) et les ochratoxines (OT) (8). L’AFB1 est une mycotoxine fortement hépatocancérigène principalement détectée dans les céréales, les noix, les grains et les aliments pour animaux, et l’AFB1 et l’AFB2 peuvent être convertis en AFM1 et AFM2 hydroxylés chez les bovins en lactation après ingestion d’aliments pour animaux contaminés. En revanche, l’OTA, qui a des effets hépatotoxiques et néphrotoxiques, est principalement détecté dans les céréales, le café, le vin, le jus de raisin et les fruits secs (9),(10). Il est donc urgent de trouver des approches et des techniques appropriées pour réduire et/ou éliminer la présence de mycotoxines dans les aliments. Les structures chimiques des principales mycotoxines présentes dans les aliments sont présentées dans la figure 1, tandis que les classes de mycotoxines basées sur les symptômes et les maladies causées aux animaux et aux humains sont présentées dans le tableau 1.

Que sont les mycotoxines dans les denrées alimentaires et les aliments pour animaux.1

Figure 1. Structures chimiques des principales mycotoxines présentes dans les aliments (11).

Tableau 1. Classes de mycotoxines basées sur les symptômes et les maladies causées aux animaux et aux humains (11).

ClassesSymptômes et maladiesMycotoxines représentatives
Cytotoxinescytotoxicity, mutagenic effects and hematological disoerders in animals and humansalternariol, enniatine B et trichothécènes
Génotoxiquegénotoxique, cytotoxique et dommages à l’ADNAlternariol
HépatotoxinesAltération de la fonction rénale, immunosuppression et cancer du foieFumonisine B2 et aflatoxines B1, B2, G1, G2, M1 et M2
Toxines immunosuppressivesCancérogène, altération du système immunitaire, néphrotoxicité et capacité à faire face aux infectionsTrichothécènes, déoxynivalénol et ochratoxines
Néphrotoxines Insuffisance rénaleOchratoxines
NeurotoxinesSaignements cérébraux, lésions du système nerveux et cancérogènes pour l’hommePatuline, fumonisines et ochratoxine A
Toxines œstrogéniquesDégénérescence des cellules reproductrices et cancerZéaralénone
Toxiques respiratoireslésions des voies respiratoires et toxicitéFumonisines et trichothécènes
Rejet d’aliments et vomissements, y compris les toxinesProvoque l’apathie, le comitialisme et le rejet de la nourriture.désoxynivalénol

Le risque de contamination des aliments par les mycotoxines peut être accru d’un point de vue environnemental, agronomique et socio-économique et se retrouver dans tous les segments de la chaîne d’approvisionnement en aliments pour animaux (figure 2). 

Facteurs influençant la production de mycotoxines et la contamination des aliments

Les mycotoxines peuvent se développer sur une large gamme de produits agricoles et alimentaires. Les sources d’exposition les plus courantes pour l’homme sont les céréales contaminées, les produits à base de céréales et les aliments produits par des animaux exposés aux mycotoxines. La contamination peut se produire avant et après la récolte, tout au long de la chaîne de gestion des aliments, et la présence de champignons ne se traduit pas nécessairement par une contamination par les mycotoxines, car les conditions de production des mycotoxines sont spécifiques et indépendantes des conditions de croissance des champignons. Le système de gestion de la sécurité alimentaire (SGSA) est un système de préparation, de contrôle et de prévention pour la gestion de l’hygiène et de la sécurité alimentaires dans les entreprises du secteur alimentaire. Il a été suggéré comme approche potentielle pour influencer ou prévenir la production de mycotoxines dans les produits agricoles et les aliments. Il comprend généralement des procédures et des politiques de gestion basées sur les bonnes pratiques d’hygiène (BPH), les bonnes pratiques agricoles (BPA), les bonnes pratiques de stockage (BPS), les bonnes pratiques de fabrication (BPF) et l’analyse des risques et la maîtrise des points critiques (HACCP).

Le contrôle de la sécurité alimentaire peut être réalisé par une surveillance à tous les stades et la mise en œuvre de conditions de traitement appropriées pour réduire les champignons mycotoxigènes et, par extension, contrôler la présence de mycotoxines dans les produits alimentaires. La mise en œuvre de programmes préalables tels que les procédures fondées sur le système HACCP peut réduire la contamination par les mycotoxines, tandis que les méthodes chimiques, biologiques et physiques conventionnelles peuvent être employées pour la désintoxication après contamination. Un manuel complet sur l’application du système HACCP pour le contrôle et la prévention de la production de mycotoxines identifie les étapes des systèmes de contrôle et les étapes de la transformation où les mycotoxines peuvent être évitées ou éradiquées (13),(14). En raison de la résistance croissante aux méthodes conventionnelles et de leurs difficultés, il est nécessaire de développer des stratégies nouvelles et innovantes permettant d’éliminer rapidement les mycotoxines avec un impact minimal sur la qualité et dans un délai de traitement court.  (11). Les méthodes conventionnelles, c’est-à-dire les stratégies physiques, chimiques et biologiques de détoxification des mycotoxines dans les aliments, sont présentées à la figure 3. 

mycotoxines

Figure 2. Facteurs influençant la présence de mycotoxines dans les chaînes de l’alimentation humaine et animale. (adapté de Pestka et Casale, 1990) (12)

La présence et la contamination de mycotoxines tout au long de la chaîne de gestion des produits agricoles, des denrées alimentaires et des aliments pour animaux constituent une préoccupation mondiale en raison de leur toxicité, du danger qu’elles représentent pour la santé humaine et animale et des pertes économiques qui en découlent. Même avec la mise en œuvre des programmes préalables des systèmes de gestion des denrées alimentaires tels que les BPA, les BPF, les SPG, les BPH et les procédures fondées sur l’HACCP aux stades appropriés de la pré-récolte, de la post-récolte et de la transformation, la contamination par les mycotoxines est inévitable (14). Une détection précoce et rapide est donc essentielle pour l’élimination, la sécurité globale des aliments et la prévention des problèmes de santé connexes. La sensibilisation croissante des consommateurs à la sécurité alimentaire, les questions réglementaires, la formation potentielle de sous-produits cancérigènes, l’efficacité limitée et les altérations possibles de la qualité ont limité les applications des méthodes de détoxification chimiques, biologiques et physiques conventionnelles. En outre, la résistance croissante, en particulier des nouvelles souches, aux méthodes conventionnelles a orienté la recherche vers des stratégies innovantes de contrôle, de réduction et d’élimination rapides des mycotoxines dans les aliments, avec un temps de traitement court et un impact négligeable sur les propriétés morphologiques, physicochimiques, texturales et structurelles des aliments, ainsi que sur l’environnement.

Que sont les mycotoxines dans les denrées alimentaires et les aliments pour animaux.3

Fig. 3. Méthodes conventionnelles : (A) physiques, (B) chimiques et (C) biologiques pour la détoxification des mycotoxines dans les aliments (11).

Les matériaux magnétiques et les nanoparticules présentent un grand potentiel dans divers aspects des industries de l’alimentation, de l’agriculture et de l’élevage. Leur capacité d’adsorption des mycotoxines est un atout supplémentaire. Toutefois, à l’instar des inhibiteurs phytochimiques, leur application n’en est qu’à ses débuts. Des études ont récemment vu le jour pour soutenir les moyens écologiques, peu coûteux et efficaces de contrôler les mycotoxines grâce à l’utilisation de matériaux magnétiques et de nanoparticules. Par exemple, des particules magnétiques (Fe₃O₄) enrobées de chitosane se sont révélées efficaces pour l’adsorption de la patuline contenue dans les jus de fruits. La conjugaison de la nanocellulose avec l’acide rétinoïque peut adsorber l’AFB1 à partir d’une variété de produits alimentaires sans aucune trace de toxicité, en fonction de la concentration et du pH (15), (16). Les nanoparticules magnétiques telles que la nano-argile, le nano-gel, la maghémite tensioactive, les nanomatériaux tels que les nanoparticules d’oxyde de zinc (ZON), les nanoparticules d’argent (SLN), les nanoparticules de cuivre et les nanoparticules de sélénium (SEN) étaient efficaces pour éliminer et lier les mycotoxines dans les aliments pour animaux et les denrées alimentaires (17), (18). Les scientifiques (19) ont passé en revue les principales propriétés des nanoparticules de carbone telles que les fullerènes, les nanotubes de carbone et le graphène (graphène natif (G), oxyde de graphène (GO) et graphène réduit (rGO)) et l’interaction de liaison possible avec les mycotoxines (Fig. 4). Les mycotoxines peuvent être liées à la surface, aux faisceaux, aux rainures ou aux canaux entre ces nanoparticules par le biais de différentes interactions de liaison, mais jusqu’à présent, l’interaction des NP avec les composants individuels des cellules fongiques fait encore défaut et doit encore être étudiée.

Figure 4. Interactions entre les nanoparticules de carbone et les mycotoxines, c’est-à-dire (A) les fullerènes, (B) les nanotubes de carbone et (C) le graphème.

Les mycotoxines représentent un risque important pour la santé et le bien-être des hommes et des animaux et constituent un problème majeur de sécurité alimentaire. Malgré les efforts de recherche déployés pour tenter de délimiter les multiples aspects de la contamination par les mycotoxines des chaînes d’approvisionnement de l’alimentation humaine et animale, de nombreuses questions restent sans réponse. Bien que les mycotoxicoses soient connues depuis des siècles, ce n’est qu’au cours des 50 dernières années que nous sommes parvenus à comprendre la production, la chimie et les effets biologiques de ces contaminants naturels des aliments pour animaux (20). Au cours de cette période, des stratégies ont été élaborées, notamment des pratiques agronomiques, la sélection végétale et la transgénèse, la biotechnologie, les additifs alimentaires liant et désactivant les toxines, et l’éducation des fournisseurs d’aliments pour animaux et des éleveurs afin de réduire la contamination par les mycotoxines et l’exposition à ces dernières (21). Néanmoins, il s’est avéré difficile de contrôler l’exposition de l’homme et des animaux à ces composés naturels de l’environnement. Il s’agit d’un problème mondial important pour la sécurité des denrées alimentaires et des aliments pour animaux, et nous devrons vivre avec un certain degré de risque. La situation se complique encore lorsqu’on sait qu’il existe plusieurs milliers de métabolites fongiques secondaires (22), dont la grande majorité n’a pas été testée pour sa toxicité ou associée à des épidémies ou à une baisse de la productivité animale. Toutefois, grâce à une sensibilisation accrue et à une surveillance continue des mycotoxines, l’industrie de l’alimentation animale et les producteurs d’animaux produiront des produits de meilleure qualité et plus sûrs.

Les références:

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  2. Moretti, A., Pascale, M., & Logrieco, A. F. (2019). Mycotoxin risks under a climate change scenario in Europe. Trends in Food Science & Technology, 84, 38–40. https://doi.org/10.1016/j.tifs.2018.03.008
  3. Emmanuel, K. T., Els, V. P., Bart, H., Evelyne, D., Els, V. H., & Els, D. (2020). Carry-over of some Fusarium mycotoxins in tissues and eggs of chickens fed experimentally mycotoxin-contaminated diets. Food and Chemical Toxicology, 145, Article 111715. https://doi.org/10.1016/j.fct.2020.111715
  4. Gavahian, M., Sheu, S. C., Magnani, M., & Mousavi Khaneghah, A. (2021). Emerging technologies for mycotoxins removal from foods: Recent advances, roles in sustainable food consumption, and strategies for industrial applications. Journal of Food Processing and Preservation. , Article e15922. https://doi.org/10.1111/jfpp.15922
  5. Atanda, S. A. (2011). Fungi and mycotoxins in stored foods. African Journal of Microbiology Research, 5(25), 4373–4382. https://doi.org/10.5897/ajmr11.487
  6. Milicevic, D., Nesic, K., & Jaksic, S. (2015). Mycotoxin contamination of the food supply chain – implications for one health programme. Procedia Food Science, 5, 187–190. https://doi.org/10.1016/j.profoo.2015.09.053
  7. Luo, Y., Liu, X., & Li, J. (2018). Updating techniques on controlling mycotoxins – a review. Food Control, 89, 123–132. https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2018.01.016
  8. Hamad, G. M., El-Makarem, H. A., Elaziz, A. A., Amer, A. A., El-Nogoumy, B. A., & Abou-Alella, S. A. (2022). Adsorption efficiency of sodium & calcium bentonite for ochratoxin A in some Egyptian cheeses: An innovative fortification model, in vitro and in vivo experiments. World Mycotoxin Journal, 15(3), 285–300. https://doi.org/10.3920/WMJ2021.2682
  9. Bangar, S. P., Sharma, N., Kumar, M., Ozogul, F., Purewal, S. S., & Trif, M. (2021). Recent developments in applications of lactic acid bacteria against mycotoxin production and fungal contamination. Food Bioscience, 44, Article 101444. https://doi.org/10.1016/j.fbio.2021.101444
  10. Smith, M. C., Madec, S., Coton, E., & Hymery, N. (2016). Natural Co-occurrence of mycotoxins in foods and feeds and their in vitro combined toxicological effects. Toxins, 8(4), 94. https://doi.org/10.3390/toxins8040094
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  15. Jebali, A., Yasini Ardakani, S. A., Sedighi, N., & Hekmatimoghaddam, S. (2015). Nanocellulose conjugated with retinoic acid: Its capability to adsorb aflatoxin B1. Cellulose, 22(1), 363–372. https://doi.org/10.1007/s10570-014-0475-0
  16. Luo, Y., Zhou, Z., & Yue, T. (2017). Synthesis and characterization of nontoxic chitosancoated Fe3O4 particles for patulin adsorption in a juice-pH simulation aqueous. Food Chemistry, 221, 317–323. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2016.09.008
  17. Abd-Elsalam, K. A., Hashim, A. F., Alghuthaymi, M. A., & Said-Galiev, E. (2017). Nanobiotechnological strategies for toxigenic fungi and mycotoxin control. In A. M. Grumezescu (Ed.), Food preservation (pp. 337–364). Elsevier Academic Press. https://doi.org/10.1016/b978-0-12-804303-5.00010-9
  18. Magro, M., Moritz, D. E., Bonaiuto, E., Baratella, D., Terzo, M., Jakubec, P., et al. (2016). Citrinin mycotoxin recognition and removal by naked magnetic nanoparticles. Food Chemistry, 203, 505–512. https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2016.01.147
  19. Horky, P., Skalickova, S., Baholet, D., & Skladanka, J. (2018). Nanoparticles as a solution for eliminating the risk of mycotoxins. Nanomaterials, 8(9), 727. https://doi.org/10.3390/nano8090727
  20. Richard, J.L., 2007. Some major mycotoxins and their mycotoxicoses; An overview. Int. J. Food Microbiol. 119, 3–10.
  21. Bryden, W.L., 2009. Mycotoxins and mycotoxicoses: significance, occurrence and mitigation in the food chain. In: Ballantyne, B., Marrs, T., Syversen, T. (Eds.), General and Applied Toxicology. , third ed. John Wiley & Sons Ltd, Chichester, UK, pp. 3529–3553.
  22. Cole, R.J., Scheweikert, M.A., Jarvis, B.B., 2003. Handbook of Secondary Fungal Metabolites, Vols. I–III. Academic Press, CA, USA.

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